Dexter y Rita, junto con sus tres hijos, se han mudado a otro barrio. Padre de su primer hijo biológico, Dexter debe acostumbrarse a su nueva vida como cabeza de familia. Por otro lado, Frank Lundy, ahora jubilado, vuelve a Miami siguiéndole la pista a un asesino en serie conocido como Trinity. Al parecer este asesino en serie lleva matando a personas de tres en tres a lo largo de 30 años por EEUU. Obsesionado con él, decide pedirle ayuda a Dexter, pues cree que ahora actuará en Miami.
Mientras Dex conoce la verdadera identidad de Trinity, Arthur Mitchell (John Lithgow), un supuesto buen padre de familia y buen ciudadano, se hace amigo de él bajo la identidad falsa de Kyle Butler. Es así como descubre que no son tan distintos...
En lo personal, Rita empieza a desconfiar de su marido y se apoya en su nuevo vecino, Deb le es infiel a su pareja con Lundy y averigua que Dexter es hermano de su exnovio, el asesino del hielo Brian Mosser. Quinn establece una relación sentimental con Christine Hill, una reportera algo sospechosa, y Batista y LaGuerta dan rienda suelta a su pasión que termina en matrimonio.
En el season final, Dex mata a Trinity pero al llegar a casa, siente que todo terminó y podrá finalmente estar en paz con su familia. Se equivoca, su hijo pequeño está llorando en el baño, encharcado de sangre, mientras que Rita, su mujer, yace muerta en la bañera llena de su propia sangre. La escena es un calco de la vivida por Dexter cuando su madre fue asesinada.